Постоянная экспозиция посвящена жизни и деятельности Патриархов Московских и Всея Руси Никона (1605– 1681) и Сергия Страгородского (1867-1944), рожденных на Нижегородской земле, а также Патриархов Русской Православной Церкви 20– начала 21 вв. Алексия I (1877-1970), Пимена (1910-1990), Алексия II (1929-2008) и действующего Патриарха Кирилла (c 2009).
Каждого посетителя встречают портреты всех шестнадцати Патриархов, выполненные на сводах зала в иконописной манере. В музее представлены оригинальные богослужебные облачения Патриархов, их личные вещи, а также предметы быта XVIII-XX вв.
Уроженцу города Арзамаса – Патриарху Сергию Страгородскому в музее отведено особое место: здесь перед многими посетителями открывается малоизвестная ранее страница истории – деятельность Русской Православной Церкви во время Великой Отечественной войны. Организатором патриотической деятельности во многом являлся в то время местоблюститель патриаршего престола, митрополит Московский и Коломенский Сергий Страгородский. Именно он первым обратился к народу с духовным воззванием, что было нарушением советских законов, запрещавших церкви вмешиваться в общественную, а тем более политическую жизнь страны. В экспозиции представлены уникальные фотографии – священники на войне: в облачениях поверх шинелей они освящают военную технику, совершают молебны, проповедуют перед партизанами, лицом к лицу беседуют с красноармейцами.
